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807年に空海(弘法大師)が創建し、その後約470年間は真言宗として栄えました。戦乱の被害や幾度の火災により、伽藍が全焼し、寺は荒廃しました。その後、伊豆一国を収めた伊勢新九郎長氏が曹洞宗の寺院として再興させました。昔は寺に宗旨があるのではなく、人に宗旨があるため、寺が真言宗から曹洞宗に変わったに過ぎません。現在の本堂は、1883年に再建したもので、2007年には42世住職田中徳潤老師のもと、開創1200年祭が行われました。
修禅寺の宝物殿(瑞宝蔵)の天井には、檀家でもある川端龍子(日本画家)のよる、玉取龍が描かれています。奥の院(正覚院は、18才の空海(791年)が、天空に向かって大般若経の魔事品を書き、住民を煩わせる天魔地妖を岩谷に封じ込めた場所です。現在は、阿吽のノ滝に打たれる弘法大師像があります。4月20日と21日の春季弘法忌には、大師像を修禅寺から御輿で運び、この場所に1日安置する「お上りお下り」の儀式が行われます。